Minęło 10 lat od czasu finału 8. sezonu „Dextera”. Tytułowy bohater zmienił tożsamość (teraz nazywa się James Lindsay – to hołd twórców dla autora książkowego pierwowzoru serialu) oraz otoczenie. Zamieszkał z dala od słonecznego Miami, w miasteczku Iron Lake w stanie Nowy Jork. Pewnego dnia zjawia się tam Harrison, porzucony przed laty syn Dextera. A to dopiero początek całego łańcucha wydarzeń.